Rôle de la neurogenèse adulte dans la consolidation de la mémoire hippocampique-corticale

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Résumé

Mémoire acquisedépend initialement de l'hippocampe (HPC) pour uneformation de la mémoire.Cette dépendance hippocampique derappel de mémoirese désintègre progressivement avec le temps, un processus qui est associé à une augmentation progressive de la dépendance vis-à-vis des structures corticales. Ce processus est communément appelé théorie de la consolidation des systèmes. Dans cet article, nous examinons d'abord commentMémoiredevient dépendant de l'hippocampe à dépendant du cortex en mettant l'accent sur les interactions qui se produisent entre le HPC et le cortex lors de la consolidation des systèmes. Nous passons également en revue les mécanismes sous-jacents à la décroissance progressive de la dépendance au HPC lors de la consolidation des systèmes du point de vue deeffacements de la mémoirepar la neurogenèse hippocampique adulte. Enfin, nous discutons de la relation entre la consolidation des systèmes etprécision de la mémoire.

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Mots-clés : Consolidation des systèmes,Mémoire distante, Hippocampe, Plasticité synaptique, Neurogenèse

Introduction

L'hippocampe (HPC) est crucial pour la formation des souvenirs épisodiques au cours du processus mnémonique [1-5]. Chez les humains et les animaux de laboratoire ayant des troubles de la mémoire (par exemple, les souris, les rats, les lapins, les chats et les singes), les dommages à la structure de l'hippocampe affectent principalement les souvenirs récemment acquis, tandis que les anciens souvenirs acquis précédemment restent intacts [1,6-9] . Chez le rat, Kim et Fanselow [8] ont examiné la fenêtre temporelle pendant laquelle le HPC est important pour la mémoire. Cette étude a été réalisée en appliquant des lésions électrolytiques au HPC à différents moments après le conditionnement contextuel de la peur, un processus d'apprentissage associatif qui nécessite le HPC et l'amygdale, entre une chambre (contexte) et des chocs électriques qui se produisent dans cette chambre [10,11 ]. Les rats qui ont été lésés 1 jour après l'entraînement n'ont pas conservé la mémoire contextuelle de la peur (1- la mémoire du jour est considérée comme une mémoire récente), tandis que les animaux qui ont reçu la lésion 28 jours plus tard ont conservé la mémoire (la mémoire de 28 jours est considérée comme une mémoire à distance) . Ce processus est communément appelé théorie de la consolidation des systèmes [3,12-15]. Les études d'inactivation pharmacologique utilisant des injections de lidocaïne et de CNQX dans le HPC ou les régions corticales soutiennent ce concept [16-22]. Des études sur des souris transgéniques soutiennent également ce concept. Les souris knock-out hétérozygotes CaMKII ont montré des déficits de la plasticité synaptique corticale, mais la plasticité synaptique hippocampique était normale [23]. Ces animaux ont montré une altération de la récupération de la mémoire à distance, mais la mémoire récente était intacte. De même, les souris transgéniques PAK dominantes négatives spécifiques au prosencéphale ont montré les mêmes phénotypes [24].

Le processus de consolidation des systèmes implique une interaction limitée dans le temps entre le HPC et les zones néocorticales qui stockent éventuellement des traces de mémoire à long terme [22,25]. Des études surveillant l'utilisation du glucose cérébral [26], l'activation précoce immédiate des gènes [16,17] et la formation de la colonne vertébrale dendritique [22,27] ont indiqué que l'encodage en ligne rapide de la mémoire épisodique dans le HPC peut être suivi de changements neuronaux gradués dans le temps. dans les cortex préfrontal médian (mPFC), orbitofrontal (Orb), cortex cingulaire antérieur (ACC) ou rétrosplénial (RSC). Cependant, les mécanismes par lesquels la mémoire devient progressivement dépendante de la structure corticale et indépendante du HPC restent inconnus. Il est particulièrement important de déterminer 1) comment le HPC et le cortex communiquent pour consolider la mémoire et 2) comment la dépendance au HPC diminue avec le temps.

Takashi Kitamura et Kaoru Inokuchi

Il y a une question centrale concernant le cadre des systèmes d'apprentissage complémentaires, tel qu'articulé à l'origine par McClelland, McNaughton et O'Reilly [28]. Ces auteurs ont demandé "pourquoi un système hippocampique est-il nécessaire, si finalement la performance dans toutes sortes de tâches de mémoire dépend de changements dans les connexions au sein du système néocortical ? Pourquoi l'incorporation de nouveau matériel dans le système néocortical prend-elle si longtemps ?" Dans cette revue, nous discutons également des systèmes d'apprentissage complémentaires du point de vue de la précision et de la généralisation de la mémoire.

Mécanismes de consolidation de la mémoire corticale Il existe un accord entre les différents modèles de consolidation des systèmes de mémoire sur le fait que l'interaction entre le HPC et le cortex (PFC, ACC, etc.) après la formation récente de la mémoire est cruciale pour le processus de consolidation des systèmes [3,12-15 ,28]. Cependant, on sait peu de choses sur le circuit HPC qui est important pour cette interaction entre le HPC et le néocortex. Le cortex entorhinal (EC) et les réseaux neuronaux HPC contiennent deux circuits excitateurs majeurs, la voie trisynaptique (EC couche II/gyrus denté/CA3/CA1/EC couche V) et la voie directe (EC couche III/CA1/EC couche V) , qui convergent vers une structure de sortie HPC commune, la région CA1 [29]. La couche de sortie CA1 projette directement vers plusieurs zones corticales (PFC, ACC, RSC, Orb) ou via la couche EC V pour se connecter entre le HPC et diverses structures corticales qui stockent éventuellement des traces de mémoire à long terme [30].

Une première expérience pour étudier ces connexions a été menée par Remondes et Schuman [31]. Ces auteurs ont coupé la voie directe ECIII-CA1 par lésion physique et ont démontré que la lésion affectait les souvenirs lointains mais pas les souvenirs récents dans la tâche de mémoire spatiale et la tâche de mémoire de peur contextuelle. Cependant, plus récemment, Suh et al. [32] ont montré que les souris triple transgéniques, chez lesquelles la sortie de l'ECIII médiale était spécifiquement bloquée par l'expression de la toxine tétanique (TeTX) dans l'ECIII médiale, ne présentaient aucun déficit de la mémoire spatiale à distance. Ainsi, la contribution directe de l'ECIII médiale à CA1 n'est peut-être pas cruciale pour le processus de consolidation des systèmes.

Nakashima et al. [33] ont examiné cet écart en tirant parti de la souris transgénique inductible CA3-TeTX, dans laquelle un blocage de la production de CA3 n'était ciblé que dans la période post-entraînement qui a suivi le conditionnement contextuel de la peur. Ils ont découvert que le blocage de la sortie de CA3 par TeTX pendant cette période altère la mémoire à distance du conditionnement contextuel de la peur. Des études antérieures ont émis l'hypothèse que les oscillations de champ à haute fréquence ("ondulations") dans CA1, ainsi que la réactivation associée à l'ondulation des schémas de déclenchement liés à l'expérience des cellules pyramidales CA1, pourraient être impliquées dans la consolidation des systèmes [34-40]. Nakashima et al. [33] ont montré que la fréquence intrinsèque des ondulations et le processus de réactivation étaient tous deux significativement réduits chez les souris CA3-TeTX, soutenant l'hypothèse que ces processus physiologiques sont cruciaux pour la formation de la mémoire corticale à distance et sont donc critiques pour la processus de consolidation des systèmes.

Récemment, Lesburguères et al. [22] ont cherché à identifier la période pendant laquelle le processus de consolidation mnésique est important pour l'interaction entre le HPC et le néocortex en utilisant l'inactivation pharmacologique chronique. Ces auteurs ont examiné les effets de l'injection quotidienne répétée de CNQX dans le HPC ou l'Orb après l'acquisition de la mémoire. L'inactivation de HPC pendant les jours 1 à 15 (période précoce) après l'apprentissage a provoqué un déficit de la mémoire à distance, alors que l'inactivation pendant les jours 16 à 30 (période tardive) après l'apprentissage n'a pas provoqué de déficit dans la mémoire à distance ({{5} }mémoire du jour). Cela suggère que l'activité hippocampique au cours de la période précoce est cruciale pour la formation de la mémoire à distance. En revanche, l'inactivation de l'Orbe pendant les périodes précoces ou tardives a entraîné un déficit de la mémoire à distance. Ainsi, l'activité neuronale hippocampique est requise de manière transitoire (c'est-à-dire pendant la période précoce), bien que l'activité corticale soit toujours requise (c'est-à-dire pendant les périodes précoce et tardive). Fait intéressant, lorsque l'Orbe n'était inactivé que pendant la période d'entraînement, ils ont constaté qu'une altération de la formation de la mémoire à distance se produisait sans déficit dans la mémoire 7-journée [22]. Cela indique que l'activité neuronale de l'Orbe pendant la période d'entraînement est nécessaire à la formation de la mémoire distante mais pas de la mémoire récente, suggérant un marquage précoce par les réseaux corticaux pour la consolidation de la mémoire en mémoire corticale permanente.

Sur la base de ces études, il apparaît que les informations provenant des réseaux de différentes régions néocorticales sont rapidement et temporairement liées via le HPC [22]. Le HPC active également le néocortex (ACC, PFC, Orb) pendant les périodes d'inactivité et de sommeil via des ondulations à ondes aiguës (SPW), au cours desquelles des connexions entre des régions corticales disparates se développent progressivement [34-40]. Diverses études ont montré que la source des SPW est synchrone avec les sursauts de population dans la région CA3 de HPC [41-43] générés par son circuit excitateur récurrent [44,45]. La réactivation par le HPC sert à renforcer progressivement les connexions faibles entre les sites néocorticaux. Finalement, le cortex peut représenter la mémoire de l'événement original en l'absence du HPC. Ainsi, la nature hautement interconnectée de la région CA3 peut faciliter l'intégration de fragments de mémoire distribués stockés dans le cortex pour former la mémoire permanente corticale.

Mécanismes de la désintégration de la dépendance hippocampique

Au cours du processus de consolidation des systèmes, une mémoire devient progressivement indépendante du HPC. On pense que cette désintégration de la dépendance hippocampique est un processus actif et joue un rôle dans l'élimination des anciens souvenirs du HPC une fois que la mémoire a été stockée dans les réseaux corticaux, permettant ainsi au HPC de stocker en permanence de nouvelles informations [28]. Ainsi, des systèmes neuronaux pourraient exister pour effacer la trace mémoire dans le HPC

Le HPC est considéré comme essentiel dans la formation de la composante contextuelle des souvenirs épisodiques [30, 46]. La mémoire contextuelle consiste en des associations d'objets / événements et d'espace (c'est-à-dire de contexte), avec des entrées EC médiales et latérales dans le HPC fournissant des informations spatiales et d'objet, respectivement [47]. La modélisation et les études expérimentales ont démontré que le gyrus denté (DG) du HPC a un rôle essentiel dans la discrimination entre des contextes similaires [48-52]. Des expériences génétiques précoces immédiates ont montré qu'une population clairsemée de cellules granulaires dans le DG est activée dans un contexte donné, et différents environnements ou différentes tâches activent différentes populations de cellules granulaires [53-55]. Fait intéressant, la même population clairsemée de cellules granulaires est activée à plusieurs reprises par le même environnement. Récemment, Liu et al. [56] ont utilisé une souche de souris transgéniques c-fos-promoteur tTA [57,58] avec la livraison de channelrhodopsin -2 (ChR2) dans le DG par le virus adéno-associé pour démontrer directement qu'un ensemble de contextes Les cellules DG liées à la mémoire qui sont activées de manière optogénétique pendant la période d'apprentissage sont suffisantes pour rappeler la mémoire contextuelle sans signal conditionné. Ces éléments de preuve indiquent que le DG encode les engrammes de mémoire contextuelle qui représentent des environnements discrets.

Dans le DG, de nouveaux neurones sont générés en continu dans la zone sous-granulaire tout au long de l'âge adulte chez de nombreux mammifères, y compris les souris, les rats, les singes et les humains, même pendant la vieillesse [59-62]. Les neurones nouvellement générés forment des synapses et sont fonctionnellement intégrés dans les circuits neuronaux hippocampiques existants [63-67]. Le niveau de neurogenèse hippocampique adulte est modulé positivement et négativement par les conditions environnementales, l'activité neuronale, le vieillissement et le stress [68-77]. La plupart des recherches se sont concentrées sur les rôles fonctionnels de la neurogenèse dans l'acquisition de la mémoire et dans la première période de formation de la mémoire [71,78-83]. Des études théoriques suggèrent que l'insertion continue de neurones nouveau-nés dans les circuits adultes existants pourrait potentiellement perturber la structure des informations de contexte précédemment stockées dans le gyrus denté [69,84]. Feng et al. [85] ont généré des souris knock-out pour la préséniline-1 spécifiques au cerveau antérieur qui présentaient une déficience de la neurogenèse induite par l'enrichissement dans le DG. Bien que l'exposition à un environnement enrichi pendant 2 semaines ait diminué les réponses de congélation dans le conditionnement contextuel de la peur chez les souris de type sauvage, les souris knock-out n'ont pas montré de diminution de la congélation, suggérant un rôle de la neurogenèse adulte dans la clairance de la mémoire de l'hippocampe.

Kitamura et al. [19] ont examiné si le niveau de neurogenèse hippocampique affecte les périodes de rappel dépendantes du HPC de la mémoire de peur contextuelle via une inactivation pharmacologique transitoire de l'activité neuronale hippocampique (Figure 1). La diminution de la neurogenèse chez l'adulte, soit par irradiation aux rayons X, soit par la suppression de la signalisation de l'activine [86], entraîne une période prolongée de mémoire de peur contextuelle dépendante du HPC (Figure 1). Ainsi, l'intégration continue des neurones nouveau-nés perturbe la mémoire contextuelle dans le gyrus denté.

La diminution de la neurogenèse par irradiation améliore également la rétention à long terme de la potentialisation à long terme (LTP; [87]) du gyrus denté du rat, indiquant que l'intégration synaptique de nouveaux neurones dans les circuits neuronaux existants interfère activement avec la persistance de la LTP, qui à son tour conduit à la désintégration de la LTP [19]. La LTP est une amélioration durable et dépendante de l'activité neuronale de l'efficacité synaptique, une forme typique de plasticité synaptique [88]. La désintégration de la LTP dans le DG est un processus actif et graduel qui est médié par le récepteur de l'acide N-méthyl-d-aspartique (NMDA) ; par conséquent, l'administration quotidienne d'un antagoniste des récepteurs NMDA inhibe la dégradation de la LTP après l'induction de la LTP [89]. Il existe une forte corrélation entre LTP et l'apprentissage et la mémoire. Les interventions physiologiques, pharmacologiques et génétiques qui modifient ou obstruent la PLT s'accompagnent de troubles de l'apprentissage et du maintien de la mémoire [4,90]. De plus, l'apprentissage dépendant du HPC induit la LTP dans le HPC [91]. Ainsi, la LTP induite par l'apprentissage dans le gyrus denté peut être progressivement inversée par la neurogenèse adulte, similaire à la LTP induite par le tétanos. Cette notion implique que la trace de la mémoire hippocampique est potentiellement perdue en raison des interférences provoquées par la neurogenèse. Cet ensemble de preuves nous amène à prédire que la décroissance progressive de la dépendance HPC de la mémoire reflète l'effacement progressif de la trace de la mémoire hippocampique médiée par la neurogenèse hippocampique.

Des examens au microscope électronique ont également suggéré que la compétition synaptique entre les anciens et les nouveaux neurones se produit lorsque les neurones nouveau-nés forment des connexions synaptiques avec des boutons préexistants dans le DG [65,66]. Plus précisément, les neurones nouvellement générés de manière transitoire (à environ 2 à 6 semaines d'âge cellulaire) ont une plasticité synaptique améliorée, ce qui suggère qu'à environ 2 à 6 semaines d'âge, les neurones nouvellement générés peuvent également avoir une forte capacité à priver les synapses préexistantes du boutons présynaptiques [92,93]. Ohkawa et al. [67] ont également suggéré que l'intégration des neurones nouveau-nés contribue au recâblage synaptique dépendant de l'activité dans le gyrus denté. Ainsi, l'intégration de neurones nouvellement nés perturbe les circuits préexistants dans le gyrus denté, ce qui peut induire une clairance de la mémoire du HPC

Conformément à notre idée, Frankland et al. [94] développent également l'hypothèse que la neurogenèse hippocampique en cours représente un processus de décomposition qui efface continuellement les souvenirs de l'hippocampe. Ils ont proposé, en tant qu'impact antérograde, que la neurogenèse en cours puisse fonctionner pour faciliter l'acquisition de la mémoire. En tant qu'impact rétrograde, la neurogenèse en cours peut fonctionner davantage pour obtenir [94].

Kitamura et al. [19] ont montré que l'amélioration de la neurogenèse, résultant de l'exercice de la roue de course, accélère la dégradation de la dépendance HPC de la mémoire sans aucune perte de mémoire (Figure 1). Conformément à cette observation, l'exposition des animaux à l'enrichissement environnemental accélère la décomposition de la LTP dans le gyrus denté [95] tout en améliorant la neurogenèse hippocampique [96]. Ces résultats impliquent que le rappel d'une mémoire dépend de composants extra-HPC agissant de concert avec la décroissance de la dépendance à HPC ; sinon, la mémoire serait simplement perdue. Cette interprétation nous amène à prédire qu'il peut y avoir un mécanisme de couplage entre la décroissance de la dépendance au HPC et l'augmentation de la dépendance au néocortex au fil du temps.

Comment la neurogenèse adulte contribue-t-elle à l'accélération du déplacement de la dépendance mnésique du HPC vers les structures corticales ? Une possibilité est que la neurogenèse hippocampique adulte dans le DG aide à générer les SPW dans CA3 [34-40]. Les SPW pourraient fournir l'activation nécessaire pour conduire la plasticité inter-corticale et donc favoriser la consolidation corticale pendant les périodes ultérieures d'inactivité et de sommeil. De plus, il a été constaté que le DG peut contrôler l'expression des gènes dans diverses régions corticales pendant les périodes de sommeil [97] (Figure 2). Ainsi, la neurogenèse adulte dans le DG peut avoir deux rôles distincts dans le processus de consolidation des systèmes : 1) effacer les anciens souvenirs dans le HPC pour maintenir la capacité de stockage des nouveaux souvenirs, et 2) réguler la consolidation des systèmes. La neurogenèse adulte dans le DG diminue avec l'âge, ce qui est associé à un déclin lié à l'âge de la mémoire spatiale [98-100]. Compte tenu de la capacité de stockage finie du DG, une neurogenèse réduite chez les animaux âgés peut limiter la capacité du HPC à acquérir et à stocker de nouvelles informations en réduisant la clairance des anciens souvenirs qui ont déjà été stockés dans les réseaux corticaux. D'autre part, Josselyn et Frankland [101] ont proposé qu'une importante neurogenèse postnatale précoce dans le gyrus denté pourrait expliquer les mécanismes biologiques de l'amnésie infantile.

Âge de la mémoire vs précision de la mémoire ou généralisation

Il a été suggéré que la qualité des souvenirs d'origine se transforme d'une forme précise (c'est-à-dire détaillée) à une forme moins précise (c'est-à-dire plus schématique ou générique) avec une évolution temporelle similaire à celle du processus de consolidation des systèmes [{{0} }]. Des connexions inter-corticales clairsemées peuvent dégrader une partie du contenu le moins bien représenté de la mémoire d'origine, rendant les souvenirs distants plus généraux et de nature sémantique. La connaissance de ce processus est importante pour comprendre la signification physiologique des systèmes de mémoire complémentaires hippocampiques-corticaux. En utilisant un paradigme de conditionnement contextuel de la peur, des études [20, 105] ont démontré que le HPC est toujours nécessaire pour la précision des souvenirs de lieu, soutenant le concept de transformation de la mémoire [103] dans lequel la qualité de la mémoire de lieu est en corrélation avec la région du cerveau sur laquelle cette mémoire dépend. En revanche, une autre étude [106] a démontré que le HPC n'est pas nécessaire pour la précision de la mémoire après le passage du temps, soutenant le concept de réorganisation de la mémoire [107] dans lequel la qualité de la mémoire de lieu n'est pas corrélée avec la région du cerveau. Il est important de noter que cet écart peut être attribué aux différences dans les protocoles expérimentaux utilisés pour l'association avec la peur [108,109]. Parce que l'association avec la peur modifie (c'est-à-dire renforce ou généralise) la précision, nous ne pouvons pas exclure la possibilité que l'association de la peur puisse masquer la précision réelle de la mémoire du lieu.

Pour évaluer directement la mémoire contextuelle sans utiliser de protocoles d'association de peur, Kitamura et al. [110] ont examiné un test de reconnaissance de lieu en un essai et non associatif chez la souris et ont soumis les souris au test de mémoire de lieu distant (28- jours) avec ou sans inactivation pharmacologique du HPC. Dans le test de mémoire à distance, même dans les conditions d'inactivation, les souris ont montré une adaptation à un endroit expérimenté à distance mais pas à un nouvel endroit (c'est-à-dire que les souris ont discriminé un endroit connu d'un nouvel endroit), indiquant que l'inactivation du HPC n'inhibe pas la précision de la mémoire de contexte distante. Ainsi, la mémoire contextuelle est précisément maintenue pendant un mois, bien que le rappel de la mémoire contextuelle passe de HPC-dépendant à HPC-indépendant avec le temps. Cela indique qu'une structure extra-HPC porte les informations intactes pour la mémoire de contexte même après avoir été indépendante du HPC sans aucune perte de précision de la mémoire de contexte. Ainsi, l'un des avantages des systèmes d'apprentissage complémentaires pourrait être le maintien de la précision de la qualité de la mémoire. Ceci est cohérent avec l'idée qu'une intégration rapide de nouvelles informations arbitraires dans les structures néocorticales serait évitée pour éviter une interférence catastrophique avec les représentations structurées des connaissances stockées dans les connexions synaptiques entre les neurones néocorticaux [25, 111].

Directions futures

Considérant les mécanismes de consolidation des systèmes de mémoire de peur contextuelle du point de vue des niveaux d'engramme de mémoire [15,56-58,112,113], plusieurs questions fondamentales demeurent. (1) L'engramme de mémoire de contexte dans le DG est-il réellement effacé (ou simplement inutilisé) après l'achèvement de la consolidation des systèmes par les neurones nouvellement générés ? C'est une question très importante car il existe également des rapports selon lesquels le HPC est toujours nécessaire pour récupérer la mémoire même après la consolidation des systèmes (par exemple, la mémoire des préférences alimentaires dépendante du contexte a toujours nécessité l'hippocampe) [102-105,114 ]. Gochen et al. [21] suggèrent également que les inhibitions optogénétiques des cellules pyramidales CA1 ont inhibé la récupération de la mémoire de peur contextuelle à distance (cette divergence pourrait être due à l'effet de compensation ou à des manipulations spécifiques au type de cellule). (2) Comment la mémoire de contexte serait-elle représentée dans une structure corticale (en PFC ou ACC) après la consolidation des systèmes pour maintenir précisément l'information ? Pour répondre directement à ces deux questions, des méthodologies prometteuses incluent une approche transgénique récemment publiée [115] dans laquelle l'expression de CreER, une recombinase dépendante du tamoxifène, est sous le contrôle d'un promoteur régulé par l'activité, tel que c-fos ou activity- promoteurs régulés de la protéine associée au cytosquelette (Arc). Cette approche peut permettre un étiquetage permanent des cellules liées à la mémoire dans le HPC, le cortex et l'amygdale et permettre la manipulation de l'activité de ces cellules pour évaluer si ces cellules restent indispensables à la récupération de la mémoire à distance.

Bien que les approches pharmacologiques et lésionnelles continuent d'être très utiles pour tester la dépendance de la mémoire au CHP et aux régions corticales, une approche optogénétique utilisant des souris transgéniques combinées à des technologies virales, dans laquelle la manipulation de l'activité cellulaire est plus restreinte à une population spécifique d'organismes liés à la mémoire cellules, permet d'améliorer les analyses basées sur l'anatomie et les engrammes de la mémoire et est mieux adaptée à la compréhension des mécanismes du processus de consolidation des systèmes.

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