Rôles émergents des chloroplastes épidermiques mobiles dans l'immunité des plantes

Abstrait:

L'épiderme de la plante contient de petits chloroplastes atypiques. Cependant, le rôle physiologique de cet organite est peu clair par rapport à celui des grands chloroplastes du mésophylle, dont la fonction bien connue est la photosynthèse. Bien que les connaissances sur l'implication des chloroplastes dans l'immunité des plantes aient été élargies à ce jour, les différences entre les chloroplastes épidermiques et mésophylles dépassent le cadre de cette étude. Compte tenu du rôle de l'épiderme des plantes en tant que barrière aux stress environnementaux, y compris les attaques d'agents pathogènes, et de la fonction immunitaire des chloroplastes, la recherche sur la défense des plantes sur les chloroplastes épidermiques est un domaine émergent. Des études récentes ont révélé les mouvements dynamiques des chloroplastes épidermiques en réponse aux pathogènes fongiques et oomycètes. De plus, des protéines associées aux chloroplastes épidermiques et des événements cellulaires étroitement liés à la résistance épidermique contre les agents pathogènes ont été signalés. Dans cette revue, je me suis concentré sur les progrès récents de l'immunité des plantes médiée par les chloroplastes épidermiques.

Mots clés : chloroplaste épidermique ; mouvement des chloroplastes ; stromule; phytopathogène; pénétration; résistance non hôte ; défense préinvasive; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

L'immunité des plantes et l'immunité humaine sont deux mécanismes de défense différents, et il existe des différences évidentes :

1. Différents agents pathogènes à combattre : les plantes résistent principalement aux agents pathogènes biologiques tels que les bactéries, les champignons et les virus, tandis que l'immunité humaine résiste principalement aux bactéries et aux virus.

2. Différentes méthodes de réponse immunitaire : l'immunité des plantes se défend principalement contre les agents pathogènes par l'isolement physique, l'inhibition chimique et la régulation des gènes, tandis que l'immunité humaine résiste principalement aux agents pathogènes par les macrophages, les cellules T et les cellules B.

3. Spécificité immunitaire différente : L'immunité des plantes adopte la même méthode de défense contre tous les agents pathogènes, c'est-à-dire une immunité non spécifique, tandis que l'immunité humaine est spécifique, capable de reconnaître et de produire des réponses immunitaires correspondantes contre des agents pathogènes spécifiques.

4. Mémoire immunitaire différente : Les plantes n'ont pas la capacité de mémoire immunitaire, c'est-à-dire qu'une fois qu'elles ont résisté à un certain agent pathogène, elles doivent encore redémarrer la réponse immunitaire la prochaine fois qu'elles seront confrontées au même agent pathogène. Le système immunitaire humain a la capacité de mémoire immunitaire, c'est-à-dire qu'après avoir résisté à un agent pathogène, il aura une mémoire immunitaire à long terme pour cet agent pathogène, et la prochaine fois qu'il rencontrera à nouveau le même agent pathogène, il pourra rapidement générer une réponse immunitaire. , contrôlant ainsi efficacement l'agent pathogène Infect. Donc, en comparaison, notre immunité humaine est également très importante. Nous devons nous concentrer sur l'amélioration de notre immunité. Cistanche deserticola peut le faire. Les polysaccharides contenus dans la viande peuvent réguler la réponse immunitaire du système immunitaire humain et améliorer la capacité de stress des cellules immunitaires. , Améliorer l'effet bactéricide des cellules immunitaires.

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1. Introduction

L'épiderme des organismes multicellulaires, y compris les plantes, agit comme une barrière pour se protéger contre une variété de stress tels que les changements de l'environnement extérieur et les attaques d'agents pathogènes. Du point de vue des agents pathogènes, percer les cellules épidermiques de la plante est une première étape essentielle de l'invasion ; en particulier, les agents pathogènes fongiques et oomycètes doivent pénétrer directement dans l'épiderme de la plante et développer des hyphes envahissants à l'intérieur pour une infection réussie. Par exemple, les espèces de champignons anthracnose Colletotrichum et le champignon Pyricularia oryzae (syn. Magnaporthe oryzae) forment une cellule mélanisée en forme de dôme appelée appressorium à la surface de la plante pour développer une cheville de pénétration dans l'épiderme des plantes hôtes, suivie d'une invasion invasive. l'extension des hyphes et l'apparition d'une maladie destructrice [1].

Cependant, si la plante n'est pas un hôte, ces agents pathogènes fongiques peuvent former un appressorium mélanisé, mais ne peuvent pas pénétrer dans la cellule épidermique en raison de la résistance pré-invasive non hôte (NHR) des plantes, qui fournit généralement une immunité durable, robuste et à large spectre et empêche efficacement l'invasion d'un grand nombre de champignons et d'oomycètes non adaptés dans des interactions incompatibles [2,3]. Chez la plante brassicacée modèle Arabidopsis thaliana, il a été rapporté que de nombreuses voies et composants immunitaires sous-tendent le déploiement de la RNH épidermique de manière multicouche contre l'entrée d'agents pathogènes fongiques et oomycètes non adaptés, tels que Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22] et Phytophthora infestans [6,7]. Cependant, une compréhension complète de la base moléculaire de la NHR préinvasive reste insaisissable. Pour acquérir une compréhension globale de la NHR, il est important d'identifier les événements et les composants inconnus liés au système immunitaire dans l'épiderme de la plante.

Chez les plantes supérieures, à l'exception de quelques plantes, comme le tabac, on a longtemps cru qu'il n'existait pas de chloroplastes dans les cellules épidermiques autres que les cellules de garde [23-26]. La plupart des études sur les chloroplastes se concentrent sur les cellules du mésophylle, où de nombreux grands chloroplastes typiques sont hautement différenciés pour la photosynthèse [27–29]. Cependant, de petits chloroplastes atypiques contenant de la chlorophylle ont également été observés dans les cellules de la chaussée épidermique d'A. thaliana, bien que les thylakoïdes, responsables des réactions de photosynthèse dépendant de la lumière, soient peu développés [30–36]. Par conséquent, le rôle physiologique des chloroplastes épidermiques est un sujet émergent dans le domaine des sciences végétales.

Les chloroplastes sont connus pour fonctionner comme des capteurs environnementaux contre de multiples stress biotiques et abiotiques [37,38]. Par exemple, pour les réponses immunitaires des plantes contre les agents pathogènes, les messagers secondaires, tels que les espèces réactives de l'oxygène (ROS) et le calcium (Ca2 plus ), et les précurseurs des phytohormones, tels que l'acide salicylique (SA), l'acide jasmonique et l'acide abscisique, sont tous dérivés de chloroplastes [39–42]. Il existe de nombreuses excellentes critiques sur le rôle des chloroplastes dans l'immunité des plantes. Je renvoie les lecteurs aux revues récentes, qui donneront un aperçu des réponses de défense des plantes liées aux chloroplastes [43–47].

Cependant, il existe très peu d'études sur la défense des plantes qui se concentrent sur les chloroplastes épidermiques, et les différences fonctionnelles entre les chloroplastes épidermiques et mésophylles dans le système immunitaire des plantes n'ont pas beaucoup attiré l'attention. Récemment, certains rapports ont démontré l'implication des chloroplastes épidermiques dans l'immunité des plantes. Dans cette revue, l'accent est mis sur les chloroplastes épidermiques, et les progrès récents dans l'immunité épidermique des plantes ont été décrits.

2. La réponse épidermique des chloroplastes contrôle l'entrée d'agents pathogènes fongiques dans A. thaliana

2.1. Mouvements intracellulaires des chloroplastes épidermiques en réponse aux agents pathogènes fongiques chez A. thaliana

À l'état d'équilibre d' A. thaliana , les chloroplastes épidermiques ne sont pas observés près de la paroi périclinale supérieure (surface) des cellules de la chaussée, car ils sont généralement positionnés au niveau des parois périclinales inférieures (inférieures) et anticlinales. Dans un rapport récent, j'ai découvert que des chloroplastes épidermiques émergeaient à la surface des cellules de la chaussée en réponse aux champignons Colletotrichum avec formation d'appressorium mélanisé, et j'ai nommé ce phénomène la réponse épidermique des chloroplastes (ECR) (Figure 1) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >C. siamense MAF1, tandis que deux autres souches non adaptées, l'agent pathogène de l'arbre hau C. siamense COC4 et l'agent pathogène des cucurbitacées Colletotrichum orbiculare 104-T, ne déclenchent pas d'ECR chez la plante de type sauvage [48].

Il est important de noter que C. siamense COC4 et C. orbiculare 104-T induisent suffisamment l'ECR chez les plantes présentant une mutation du gène PEN2 [48], qui code une myrosinase atypique qui fonctionne comme un contributeur NHR préinvasif de base contre de nombreux champignons et oomycètes. pathogènes [6,9,13,17,48–50], bien que ces deux pathogènes non adaptés ne puissent pas envahir les mutants pen2. Les fréquences d'ECR dans le mutant pen2 contre C. fioriniae CC1 et C. siamense MAF1 sont également plus élevées que celles de la plante de type sauvage, alors que d'autres mutants uniques de gènes liés au système immunitaire tels que EDR1, GSH1 EDS5 et CAS ont peu effet sur la RCE [48]. Ces résultats suggèrent que l'ECR est préférentiellement activé lorsque la défense antifongique préinvasive à base de PEN2- devient inefficace dans les cellules épidermiques.

De même, dans des tests de pénétration sur plusieurs mutants d'Arabidopsis avec de nombreuses mutations liées au système immunitaire, ces cinq souches de Colletotrichum non adaptées ont montré des capacités différentielles pour surmonter la NHR préinvasive dans le même ordre que la capacité induisant l'ECR ; C. nymphaea PL1-1-B et C. fioriniae CC1 peuvent envahir l'épiderme de la plante de type sauvage dans une certaine mesure et plus du mutant pen2, tandis que C. siamense MAF1, COC4 et C. orbiculare {{8 }}T ne peut percer le NHR épidermique qu'en présence d'une mutation pen2 ou avec des mutations supplémentaires telles que edr1, gsh1, eds5 et cas (Figure 2, Redessiné de [51]) [48,51]. Ainsi, il existe un lien étroit entre l'induction de l'ECR chez les plantes et la capacité d'invasion des champignons Colletotrichum non adaptés, ce qui implique l'implication de l'ECR dans le NHR préinvasif épidermique, car ces pathogènes fongiques sont incompatibles avec et ne peuvent certainement pas infecter A. thaliana. La contribution de l'ECR au NHR préinvasif est que les mutants d'Arabidopsis non hôtes ont été évalués sur la base des taux d'entrée mélanisés par l'appressorium (MAE) et classés. Le taux de MAE (pourcentage) a été calculé à l'aide de la formule numérique suivante : (le nombre d'appressoriums mélanisés avec la formation d'hyphes invasifs)/(le nombre d'appressoria mélanisés). C. higginsianum adapté Abr1-5 (MAFF305635) est présenté comme témoin. Le pourcentage de tests d'entrée fongiques tels que "-", " plus /-", " plus ", " plus plus ", " plus plus plus " et " plus plus plus plus " est de 0 à 2 %, 2 à 10 % , 10–20 % , 20–35 % , 35–60 % et 60–100 % , respectivement. nd : non déterminé. Adapté de [51].

ECR n'est pas spécifique à Colletotrichum. Des chloroplastes épidermiques émergent également à la surface après inoculation avec le pathogène non adapté P. oryzae, qui présente une invasion végétale de type mélanisé appressorium-mediated entry (MAE) mais est phylogénétiquement éloigné de Colletotrichum [48]. La fréquence de l'ECR induite par P. oryzae augmente également chez le mutant pen2. Ainsi, l'ECR peut être une réponse épidermique à large spectre à une grande variété d'agents pathogènes fongiques. Cette idée est cohérente avec la nouvelle découverte selon laquelle le champignon non adapté Alternaria alternata, qui n'est pas un pathogène de type MAE et forme des conidies mélanisées, induit également l'ECR chez l'A. thaliana non hôte, en particulier en présence de la mutation pen2 (Figure 3) .

2.2. Le déclencheur de la réponse épidermique du chloroplaste

Bien que la manière dont l'épiderme de la plante reconnaisse les agents pathogènes fongiques et induit l'ECR reste une question ouverte, certaines données indiquent une corrélation fascinante entre les caractéristiques liées aux essais d'entrée des champignons et l'induction de l'ECR [48]. Certaines des molécules dérivées d'agents pathogènes bien étudiées sont des modèles moléculaires associés à des agents pathogènes/microbes (PAMP/MAMP), qui sont hautement conservés parmi les agents pathogènes à large spectre et contribuent à leur viabilité [52]. Les modèles moléculaires associés aux dommages (DAMP), des molécules dérivées de l'hôte telles que Pep1 libérées de manière extracellulaire lors de l'invasion d'agents pathogènes, sont également des signaux pour les réponses immunitaires innées [53]. Les PAMP/DAMP sont reconnus par les récepteurs de reconnaissance de formes végétales (PRR) et l'immunité déclenchée par PAMP/DAMP est initiée via des protéines associées aux PRR, telles que RLP 23 et RLP30, des protéines de type récepteur intégré à la membrane (RLP), FLS2 et BAK1 , les kinases de type récepteur membranaires (RLK) et BIK1 et PBL1, les kinases cytoplasmiques de type récepteur (RLCK) [54–61].

Des revues exceptionnelles sur la signalisation PRR dans l'immunité des plantes ont été publiées par plusieurs chercheurs [62–65]. Curieusement, ECR ne dépend pas de BAK1, BIK1, PBL1, Pep1- RLK de détection, PEPR1 et PEPR2 ; par conséquent, les événements de signalisation PAMP et/ou DAMP, du moins ceux médiés par ces RLK et RLCK, ne sont pas impliqués dans l'induction de l'ECR [48]. De plus, la quantification de l'ECR dans la plante mutante pen2 contre plusieurs mutants orbiculaires de C. déficients dans différentes étapes de la morphogenèse liée à l'invasion a révélé que la formation de la cheville de pénétration, une structure fongique en forme d'aiguille émergeant de l'appressorium pour une entrée réussie dans la plante l'épiderme, est essentiel pour l'induction de la RCE [48].

Les champignons phytopathogènes et les oomycètes sécrètent un arsenal de protéines de virulence, appelées effecteurs, pour manipuler les processus cellulaires des plantes et induire une suppression immunitaire. De nombreuses revues ont été publiées sur les effecteurs des phytopathogènes [66–70]. Chez Colletotrichum, les protéines effectrices marquées par fluorescence s'accumulent préférentiellement au niveau du pore inférieur de l'appressorium pour être sécrétées par la cheville de pénétration [71,72]. Cette sécrétion effectrice dépend de la voie de trafic intracellulaire médiée par v-SNARE SEC22-dans le champignon [72] et, de manière intéressante, est corrélée à l'induction de l'ECR [48]. Ces observations suggèrent les candidats potentiels suivants comme déclencheurs d'ECR : (i) une ou plusieurs molécules dérivées d'agents pathogènes sécrétées par la cheville de pénétration lors d'essais d'entrée fongiques et (ii) des signaux d'origine végétale générés en réponse au degré de progression fongique dans la tentative de pénétration. L'ECR est un événement universel contre de nombreux types d'agents pathogènes fongiques, y compris les espèces de Colletotrichum, P. oryzae et A. alternata (Figure 3) [48]. Par conséquent, les effecteurs typiques qui sont limités à une gamme étroite d'agents pathogènes fongiques pour leur spécificité d'hôte pourraient ne pas être un indice d'ECR ; au lieu de cela, des enzymes communes dégradant la paroi cellulaire ou des effecteurs centraux hautement conservés d'un large éventail de champignons pathogènes ou de signaux de dommages aux plantes non associés à Pep1 pourraient déclencher l'ECR dans l'épiderme des plantes.

2.3. Les régulateurs de la réponse épidermique des chloroplastes et de la résistance préinvasive non hôte d'Arabidopsis

Les grands chloroplastes du mésophylle montrent des mouvements intracellulaires basés sur l'intensité de la lumière pour une photosynthèse sûre et efficace; ils s'échappent de la lumière forte et migrent vers les parois anticlinales de la cellule pour éviter les photodommages (réponse d'évitement) et se déplacent vers une lumière faible et se déposent sur les parois périclinales pour augmenter l'efficacité photosynthétique (réponse d'accumulation). De nombreuses protéines régulatrices de ce phénomène adaptatif, appelées mouvements de photo-relocalisation des chloroplastes, ont été identifiées au sein des cellules du mésophylle [73]. Cependant, il existe peu de rapports et on sait peu de choses sur les composants qui contrôlent le mouvement intracellulaire des chloroplastes épidermiques [74,75]. Dans ce contexte, j'ai récemment démontré que l'ECR dans les cellules épidermiques partage des protéines régulatrices communes avec les mouvements de photo-relocalisation des chloroplastes du mésophylle [48]. La protéine de liaison à l'actine CHUP1 génère une force motrice basée sur l'actine du chloroplaste et est essentielle pour les réponses d'accumulation et d'évitement [76–78], tandis que la protéine du domaine J de type auxiline JAC1 régule l'apparition et la disparition des filaments d'actine du chloroplaste. et est nécessaire pour la réponse d'accumulation [79]. L'A. thaliana génétiquement modifié montre que la surexpression des protéines CHUP1 provoque une forte suppression de l'ECR.

Typiquement, les chloroplastes épidermiques sont à peine détectés en surface, même après inoculation avec des pathogènes fongiques non adaptés [48]. Cependant, la surexpression de JAC1 ou la délétion de CHUP1 conduit au positionnement constitutif des chloroplastes épidermiques à la surface, indépendamment de l'inoculation fongique [48]. Ainsi, CHUP1 et JAC1 régulent négativement et positivement, respectivement, le positionnement des chloroplastes épidermiques à la surface des cellules de la chaussée (Figure 4). Il est à noter que l'inoculation du mutant chup1 avec de fortes concentrations de champignons non adaptés n'a augmenté que légèrement la population de chloroplastes de surface, suggérant ainsi l'altération de l'ECR par l'épuisement de la protéine CHUP1. En revanche, les phototropines 1 et 2, qui sont des récepteurs de la lumière bleue responsables des mouvements de photorelocalisation des chloroplastes [80–82], sont indispensables pour l'activation de l'ECR [48]. Par conséquent, la photolocalisation du chloroplaste et l'ECR ont des systèmes de reconnaissance de stimulus différents pour la lumière et les agents pathogènes, respectivement, mais partagent au moins certains composants réglementaires en aval. Du point de vue des différences entre les chloroplastes du mésophylle et de l'épiderme, la polyvalence des systèmes adaptatifs face aux différents stress environnementaux pourrait refléter la stratégie de survie élaborée de la plante.

La question de savoir si ECR contribue à l'immunité des plantes dans les cellules épidermiques d'A. thaliana est une question fascinante. Pour clarifier l'implication de l'ECR dans la NHR préinvasive, les effets des altérations de l'ECR par surexpression ou appauvrissement des protéines CHUP1 sur le taux de MAE de plusieurs champignons non adaptés dans l'épiderme de la plante ont été étudiés [48]. C. nymphaea PL1-1-B, qui présentait une incompatibilité relativement plus faible avec A. thaliana par rapport à d'autres champignons non adaptés, a montré un taux accru de MAE chez les plantes atteintes d'ECR (Figure 2) [48]. De plus, chez les plantes avec pen2 ou d'autres mutations supplémentaires telles que edr1, gsh1, eds5 et cas, une augmentation ou une diminution des niveaux de protéines CHUP1 a favorisé le taux d'EMA de C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4 et C .orbiculare 104-T (Figure 2) [48]. Des résultats similaires ont été obtenus pour le taux de MAE de P. oryzae. En conséquence, l'ECR est une réponse au stress de la plante, par laquelle la NHR préinvasive est renforcée dans les cellules épidermiques lorsque les pathogènes fongiques tentent d'envahir la cheville de pénétration.

Comme décrit, l'ECR est préférentiellement activé en l'absence d'une voie de défense liée au PEN2-. De même, l'inoculation de C. fioriniae CC1 non adapté a également induit l'expression de nombreux gènes liés à la défense, tels que PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1 et NHL10, uniquement dans le cas de la mutation pen2, bien que le seuil de l'ECR soit inférieur à celui de l'expression de ces gènes [48]. Sur la base de la structure en couches du NHR de la plante, l'ECR est l'une des réponses de défense programmées pour soutenir le NHR préinvasif lorsque les voies impliquées dans la défense préinvasive de la couche supérieure, y compris les voies liées au PEN2-, sont inefficaces [ 48,51].

Ceci est cohérent avec la relation entre A. thaliana et le pathogène inférieur incompatible non adapté C. nymphaea PL1-1-B, qui surmonte en partie les défenses préinvasives de la couche supérieure [51] ; C. nymphaea PL1-1-B déclenche fortement l'ECR et induit également des gènes liés à la défense chez la plante de type sauvage [48]. Plusieurs champignons phytopathogènes, tels que C. nymphaea PL1-1-B, qui surmontent en partie les défenses préinvasives de la couche supérieure d'A. thaliana sont présumés exister dans la nature. Par conséquent, les plantes ont développé l'ECR comme l'un des mécanismes de RNH épidermique contre ces types d'agents pathogènes fongiques (Figure 4).

3. Les composants immunitaires localisés dans le chloroplaste épidermique contribuent à la résistance antifongique non hôte préinvasive d'Arabidopsis

3.1. La localisation préférentielle des composants liés au système immunitaire aux chloroplastes épidermiques mobiles chez A. thaliana

La manière dont l'ECR contribue à la RNH préinvasive contre les pathogènes fongiques non adaptés reste à élucider complètement. L'imagerie de cellules vivantes par fluorescence a révélé que des composants liés au système immunitaire, tels que la -glutamylcystéine synthétase GSH1, le récepteur de détection Ca2 plus CAS, le transporteur de la famille MATE EDS5, l'isochorismate synthase ICS1/SID2 et l'aminotransférase ALD1, étaient localisés dans les petits chloroplastes épidermiques (Figure 4) [15,48,83–86]. Fait intéressant, les signaux fluorescents de ces composants dans les chloroplastes épidermiques sont beaucoup plus forts que ceux des grands chloroplastes du mésophylle [48, 83, 85, 86]. Dans les cellules de chaussée activées par ECR après inoculation avec C. fioriniae CC1 non adapté, les protéines GSH1, EDS5 et CAS se sont localisées à la surface avec les chloroplastes épidermiques mobiles, suggérant un lien étroit entre ECR et le positionnement intracellulaire de ces derniers. composants immunitaires [48]. Ces observations pourraient renforcer l'importance des chloroplastes épidermiques dans l'immunité des plantes

3.2. Composants immunitaires localisés dans les chloroplastes épidermiques et défense préinvasive chez A. thaliana

GSH1 contribue à la défense des plantes via la biosynthèse du glutathion dans les interactions A. thaliana-pathogène compatibles et incompatibles [15, 87]. CAS est impliqué dans la signalisation transitoire de Ca2 plus dans les chloroplastes pendant l'immunité des plantes [88], et l'effecteur fongique ciblé par CAS de Sclerotinia sclerotiorum interfère avec la signalisation SA dans la plante hôte [89]. ICS1/SID2 et EDS5 sont nécessaires pour la biosynthèse et le transport des précurseurs SA, respectivement, pendant la réponse immunitaire de la plante [85,90,91]. Le lien étroit entre ces composants immunitaires et les chloroplastes épidermiques implique leur implication dans la RNH épidermique contre les pathogènes fongiques qui déclenchent l'ECR. Les contributions de GSH1, CAS, EDS5 et ICS1/SID2 au NHR préinvasif contre les champignons non adaptés ont été démontrées ; C. nymphaea PL1-1-B a montré une augmentation du MAE dans l'épiderme des mutants simples gsh1, cas et eds5 par rapport à celui de la plante de type sauvage [51], alors que des effets similaires de ces mutations sur le MAE de C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1 et P. oryzae ont été observés dans chaque double mutant avec mutation pen2 (Figure 2) [48].

L'augmentation des taux d'EMA de C. siamense COC4 et C. orbiculare 104-T plus incompatibles a été confirmée dans des plantes mutantes pen2 présentant de multiples mutations dans les gènes liés au système immunitaire (Figure 2) [48]. Par conséquent, les effets pen2-dépendants de ces gènes mutés, qui codent pour des protéines localisées dans les chloroplastes épidermiques, sont en corrélation avec la RCE déclenchée par chaque pathogène fongique. Cette étude propose que les cellules épidermiques d'Arabidopsis déploient une réponse immunitaire centrée sur l'ECR, dans laquelle le repositionnement intracellulaire des protéines liées au système immunitaire pourrait améliorer la RNH antifongique (Figure 4) [48]. La protéine spécifique du chloroplaste épidermique, ALD1, est essentielle pour la résistance locale aux maladies et la résistance acquise systémique contre les pathogènes bactériens virulents et avirulents, et elle exerce son effet en contrôlant l'accumulation de SA [86,92–94]. À l'avenir, il devrait être élucidé si ALD1 fonctionne également dans le NHR préinvasif contre les pathogènes fongiques.

4. Les chloroplastes épidermiques s'accumulent à l'interface avec l'agent pathogène oomycète et CHUP1 est nécessaire pour la résistance à la pénétration chez Nicotiana benthamiana

4.1. Accumulation focale de chloroplastes épidermiques à l'interface avec l'agent pathogène oomycète chez N. benthamiana

Le rôle des chloroplastes épidermiques en réponse au pathogène oomycète P. infestans a également été étudié chez la plante solanacée modèle N. benthamiana [95–97]. Dans cette section, je mentionne des recherches récentes sur la dynamique des mouvements des chloroplastes épidermiques et l'implication de CHUP1 dans l'immunité des actinomycètes, bien qu'il existe une ambiguïté concernant les caractéristiques adaptatives ou non adaptatives de P. infestans à N. benthamiana, qui montre une résistance liée à l'âge ambiguë. à P. infestans ; les plantes matures sont résistantes, alors que les jeunes plantes sont sensibles [98].

Lors de la réponse de N. benthamiana à P. infestans, les chloroplastes épidermiques montrent des mouvements intracellulaires et s'accumulent à l'interface avec l'haustorium pathogène, hyphes spécialisés liés à l'infection, de manière indépendante du BAK1-(Figure 5) [96] . Ainsi, une immunité focale médiée par les chloroplastes épidermiques a été proposée chez N. benthamiana-P. pathosystème infestans. Un phénomène similaire a été observé dans les cellules activées par ECR d'A. thaliana au cours de la réponse antifongique ; cependant, la plupart des chloroplastes de surface étaient dispersés dans le cas de l'ECR et, du moins au microscope, ne s'associaient pas à l'interface pathogène [48]. Étant donné que le chloroplaste épidermique de N. benthamiana est généralement détecté à la surface des cellules de la chaussée, quelle que soit l'inoculation d'agents pathogènes, les mécanismes de travail des chloroplastes épidermiques en réponse aux attaques d'agents pathogènes n'étaient pas tout à fait les mêmes entre A. thaliana et N. benthamiana.

De plus, l'ECR lié au CHUP1- et l'accumulation focale de chloroplastes épidermiques sur les sites de pénétration fongiques peuvent être des événements indépendants chez A. thaliana car l'accumulation de chloroplastes épidermiques spécifique à l'interface pathogène chez N. benthamiana est CHUP{{2} }indépendant (Figure 5) [97]. Dans ce contexte, il reste à élucider si une partie des chloroplastes épidermiques d'A. thaliana, qui s'accumulent de manière focale sur les sites de pénétration fongiques, a un ou des rôles distincts des chloroplastes épidermiques associés à ECR, ainsi que celui de N .. benthamiana.

4.2. CHUP1-Déposition de callose dépendante sur le site de pénétration des oomycètes pendant la résistance épidermique de N. benthamiana

Sauvage et al. ont rapporté que le positionnement des chloroplastes épidermiques à l'interface entre N. benthamiana et l'haustorium de P. infestans se produisait indépendamment de CHUP1 [97], qui était légèrement différent d'Arabidopsis ECR [48]. Cependant, ils ont démontré que CHUP1 est nécessaire pour la résistance à la pénétration dans les cellules épidermiques de N. benthamiana contre P. infestans [97]. Le silence ou le knock-out de deux allèles CHUP1 chez N. benthamiana augmente la sensibilité à P. infestans, alors que l'accumulation de chloroplastes épidermiques autour des haustoriums n'est pas altérée chez le mutant knock-out CHUP1 (chup1) [97]. Le mutant Arabidopsis chup1 a également montré une diminution de la NHR préinvasive contre les MAE des pathogènes fongiques non adaptés [48], suggérant l'importance de la protéine CHUP1 associée au chloroplaste dans l'immunité des plantes épidermiques contre les pathogènes oomycètes et fongiques.

Fait intéressant, le dépôt focal de callose au niveau des haustoria de P. infestans, qui est l'une des réponses de défense de la plante, dépend de CHUP 1-, ce qui suggère que la protéine CHUP1 associée au chloroplaste contribue à l'immunité épidermique contre l'agent pathogène oomycète en améliorant résistance à la pénétration par dépôt de callose (Figure 5) [97]. La question clé est de savoir comment le lien entre ce dépôt de callose et l'accumulation focale des chloroplastes épidermiques à l'interface pathogène existe parce que CHUP1 est une protéine associée aux chloroplastes. À cet égard, Savage et al. n'ont montré aucune corrélation entre le dépôt de callose et la présence de chloroplastes autour de l'haustorium [97]. Conformément à cette découverte, chez A. thaliana-C. interaction orbiculaire incompatible, le dépôt de callose n'est pas corrélé à l'activation de l'ECR ; la callose est suffisamment déposée sur les sites de tentatives de pénétration des agents pathogènes dans la plante de type sauvage, où l'ECR est à peine activé en raison d'une fonction préalable de défense(s) préinvasive(s) de haute couche [48]. L'inactivation du gène CHUP1 chez N. benthamiana n'affecte pas les autres processus immunitaires essentiels, tels que la phosphorylation de MAPK déclenchée par PAMP, la mort cellulaire de type réponse hypersensible (HR) induite par MEK2DD constitutivement active et la mort cellulaire HR déclenchée par l'effecteur [97].

Par conséquent, Savage et al. ont émis l'hypothèse que dans le CHUP 1- knock-out N. benthamiana, la réduction de la production de molécules épidermiques dérivées du chloroplaste, telles que les précurseurs ROS et SA, pourrait vraisemblablement entraîner une altération de l'accumulation de callose autour de l'haustorium. Ils n'ont pas non plus exclu la possibilité que l'imagerie instantanée ne reflète pas avec précision l'implication de la mobilisation des chloroplastes épidermiques vers les haustoriums dans le dépôt focal de callose, car les chloroplastes peuvent s'être éloignés des haustoriums après le dépôt de callose [97]. Je m'attends à ce que les recherches futures clarifient le mécanisme de régulation du dépôt de callose à l'interface pathogène via CHUP1 associé au chloroplaste chez N. benthamiana et le comparent aux réponses immunitaires épidermiques liées au chloroplaste chez A. thaliana.

5. Morphologie dynamique des chloroplastes épidermiques et des interactions inter-organelles dans l'immunité des plantes

5.1. Formation de stromule, élargissement et formation de cavités

Les chloroplastes du mésophylle et de l'épiderme développent des extensions tubulaires dynamiques appelées stromules, qui sont remplies de stroma [99]. Dans les cellules épidermiques de N. benthamiana, les stromules augmentent pendant les immunités antivirales et antibactériennes, où la mort des cellules HR déclenchée par l'effecteur se produit [95]. N. benthamiana induit également la formation de stromules au cours de l'immunité déclenchée par PAMP contre l'oomycète INF1 en plus du flg22 bactérien et de la chitine fongique d'une manière dépendante de BAK1- [95,96]. Fait intéressant, l'induction de stromules est supprimée par l'effecteur AVR3a de P. infestans [96]. L'induction de stromules dans les chloroplastes épidermiques a également été observée au cours de l'immunité antibactérienne chez A. thaliana [95]. Dans l'ensemble, ces observations impliquent l'implication possible des stromules dans les réponses de défense des plantes. Il est important de noter que les mouvements et les connexions des chloroplastes avec d'autres organites, tels que les noyaux, sont médiés par les stromules lors de la réponse immunitaire de la plante [95, 100]. De plus, les stromules peuvent transporter la molécule de signalisation liée à la défense ROS et la protéine de défense du chloroplaste NRIP1 vers le noyau de N. benthamiana [95, 101]. NRIP1 est nécessaire pour la résistance aux antiviraux chez N. benthamiana [102]. Les protéines liées au système immunitaire GSH1, EDS5 et CAS sont également localisées dans les stromules s'étendant des chloroplastes épidermiques chez A. thaliana , bien que le signal de localisation de la protéine thylakoïde CAS dans les stromules soit plus faible que celui des deux autres protéines et peut être un artefact de surexpression [48].

Ainsi, dans les cellules épidermiques, les composants liés au système immunitaire peuvent modifier dynamiquement leur positionnement par les mouvements des chloroplastes et étendre davantage leur emplacement à l'extérieur des chloroplastes via les stromules pendant les réponses immunitaires. Cependant, il est également très controversé de savoir si l'augmentation des stromules a des effets positifs sur la résistance aux antimicrobiens. Caplan et al. ont rapporté que les mutants chup1 de N. benthamiana et d'Arabidopsis chup1 au silence du gène CHUP1 présentaient une augmentation des stromules, qui étaient visualisées avec la protéine de fusion NRIP 1- GFP, en l'absence d'agents pathogènes et favorisaient la mort des cellules HR déclenchée par l'effecteur pendant la réponse immunitaire antivirale et antibactérienne [95]. En revanche, Savage et al. ont démontré que les mutants chup1 de N. benthamiana et A. thaliana présentaient une diminution des stromules, qui ont été visualisées avec la GFP, en l'absence d'agents pathogènes [97].

De plus, le mutant chup1 de N. benthamiana peut suffisamment induire la formation de stromules lorsqu'il est confronté à P. infestans, malgré sa sensibilité accrue à ce pathogène [97]. Une diminution du NHR préinvasif chez Arabidopsis avec une mutation chup1 contre les pathogènes fongiques de type MAE a également été rapportée [48]. Ces divergences pourront être expliquées dans de futures études. Il convient de noter que, dans l'immunité des plantes, l'induction des stromules et les mouvements des chloroplastes, tels que l'ECR et l'accumulation focale à l'interface pathogène, sont des événements plus liés mais différents, car le premier dépend de la kinase de signalisation PAMP BAK1, tandis que le second ne le fait pas. Par conséquent, des signaux distincts dérivés d'agents pathogènes peuvent être intégrés via un système centré sur le chloroplaste épidermique pour harmoniser les réponses de défense.

Les chloroplastes épidermiques sont considérablement plus petits que les chloroplastes du mésophylle. Cependant, curieusement, des chloroplastes épidermiques élargis dans les cellules activées par ECR ont pu être observés, et la population des chloroplastes élargis a progressivement augmenté pendant l'incubation avec les pathogènes fongiques non adaptés (Figure 6). Les chloroplastes élargis n'ont pas été observés au stade précoce de l'ECR. La formation de cavités à l'intérieur des chloroplastes épidermiques agrandis a été confirmée (Figure 6). La signification physiologique de ces changements dans la morphologie des chloroplastes épidermiques au cours de l'ECR n'est actuellement pas claire, mais les chloroplastes épidermiques peuvent améliorer le NHR préinvasif via ces événements supplémentaires au stade tardif de l'ECR. Alternativement, la morphologie des organites végétaux pourrait être affectée par des effecteurs pathogènes, car il a été rapporté que l'expression transitoire des protéines effectrices de Colletotrichum conduit à l'élargissement des noyaux dans les cellules épidermiques de N. benthamiana [103]. Si de telles expansions organites font partie des stratégies d'infection par des pathogènes via des effecteurs, cela est cohérent avec le fait que de nombreux effecteurs pathogènes pénètrent dans les chloroplastes et ciblent les protéines localisées dans les chloroplastes [46,47].

5.2. Agrégation périnucléaire des chloroplastes épidermiques et mouvements nucléaires

Les chloroplastes sont connus pour se regrouper autour du noyau pour la communication inter-organite, où la transmission de signaux rétrogrades se produit en réponse à divers stress environnementaux (37,38,104-106). Dans les réponses de défense de N. benthamiana, une signalisation ROS rétrograde des chloroplastes groupés périnucléaires vers le noyau via les stromules a été rapportée (95); la même chose a été proposée chez A. thaliana (88,107,108). Fait intéressant, la perte du gène CHUP1 entraîne une augmentation du regroupement périnucléaire des chloroplastes épidermiques chez N. bnethamiana et A. thaliana (97. Un regroupement périnucléaire des chloroplastes épidermiques a également été observé au cours de l'ECR d'Arabidopsis après l'inoculation de l'agent pathogène ou dans le CHUP1- conditions appauvries sans pathogène [48].Ainsi, ces deux espèces végétales ont des mécanismes de régulation similaires pour contrôler le regroupement périnucléaire des chloroplastes épidermiques, dans lequel CHUP1 montre des effets négatifs.Compte tenu de l'altération de l'ECR et du NHR préinvasif par le positionnement de surface constitutif de chloroplastes épidermiques chez le mutant chup1 d'A. thaliana [48], un plus grand regroupement périnucléaire de chloroplastes épidermiques pourrait également se détériorer fonctionnellement.Conformément à cette idée, CHUP 1- knock-out N. benthamiana est plus sensible à P. infestans [97] .

Le mouvement nucléaire induit par la lumière dans les cellules du mésophylle et de la chaussée épidermique d'Arabidopsis dépend du CHUP 1- [74,78]. CHUP1 se localise spécifiquement dans l'enveloppe des chloroplastes, mais pas dans les noyaux, et régule les mouvements des chloroplastes ; par conséquent, le mouvement intracellulaire médié par CHUP 1- des chloroplastes épidermiques est une force motrice du mouvement nucléaire en réponse à une forte lumière [74,78]. De même, les noyaux, ainsi que les chloroplastes de regroupement périnucléaires, migrent vers la surface pendant l'ECR chez A. thaliana, ce qui est étroitement lié à la quantité de protéines CHUP1 [48]. Le réticulum endoplasmique périnucléaire se repositionne également à la surface épidermique au cours de la RCE [48]. Chez N. benthamiana, le noyau se déplace vers les sites de pénétration de l'oomycète P. infestans [96,109]. Ceci est également observé dans d'autres pathosystèmes végétaux utilisant des agents pathogènes fongiques et oomycètes [110–112]. L'accumulation focale du noyau n'a pas été influencée par l'augmentation du regroupement périnucléaire des chloroplastes épidermiques chez CHUP 1- knock-out N. benthamiana [97]. Étant donné que la surexpression et l'épuisement des protéines CHUP1 ont des effets opposés sur les mouvements des chloroplastes épidermiques au cours de l'ECR d'Arabidopsis, il serait intéressant de déterminer si le regroupement périnucléaire des chloroplastes épidermiques est supprimé par la surexpression de CHUP1 chez N. benthamiana, et donc si l'accumulation focale de noyau à l'interface de P. infestans est perturbé.

6. Conclusions

L'importance de la fonction des chloroplastes dans l'immunité des plantes est largement reconnue. Des recherches axées sur les types de chloroplastes émergent maintenant dans le domaine des réponses antimicrobiennes. Compte tenu de la fonction de l'épiderme de la plante en tant que bastion principal pour repousser l'ennemi, tel que les agents pathogènes fongiques et oomycètes à capacité de pénétration directe, les chloroplastes épidermiques atypiques sont un sujet de recherche idéal en raison de leur faible quantité d'informations par rapport aux chloroplastes mésophylles typiques bien connus. .

En particulier, des études récentes ont révélé un lien entre la dynamique intracellulaire des chloroplastes épidermiques et l'immunité épidermique des plantes, dans laquelle l'ECR, l'accumulation focale de chloroplastes épidermiques à l'interface pathogène, la formation de stromules, la communication inter-organite et d'autres processus pourraient être orchestrés pour améliorer la résistance aux antimicrobiens [48,95–97,113]. CHUP1 localisé dans le chloroplaste, qui a été identifié à l'origine comme un régulateur des mouvements de photo-relocalisation du chloroplaste dans les cellules du mésophylle [76], a une fonction clé dans les événements liés au chloroplaste épidermique en réponse aux agents pathogènes. JAC1, un régulateur de la réponse d'accumulation photoinduite des chloroplastes, est également impliqué dans le positionnement intracellulaire des chloroplastes épidermiques au cours de la RCE [48]. Pour comprendre le mécanisme sous-jacent à l'immunité épidermique via des réponses centrées sur les chloroplastes mobiles, une analyse plus approfondie est nécessaire pour savoir lesquels et comment les composants utilisés dans le système de photo-relocalisation des chloroplastes contribuent aux réponses de défense dans l'épiderme des plantes.

Financement:

Cette recherche a été financée par les numéros de subvention JSPS KAKENHI 15K18648, 18K05643 et 21H02194, et par le programme Leading Initiative for Excellent Young Researchers (LEADER) du MEXT.

Remerciements :

Je remercie Yoshitaka Takano pour son aide et ses discussions utiles.

Les conflits d'intérêts:

L'auteur ne déclare aucun conflit d'intérêt.

Les références

1. Kubo, Y. ; Furusawa, I. Biosynthèse de la mélanine : condition préalable à une invasion réussie de la plante hôte par les appressoria de Colle-totrichum et Pyricularia. Dans La spore fongique et l'initiation de la maladie chez les plantes et les animaux ; Cole, GT, Hoch, HC, Eds. ; Plenum Publishing : New York, NY, États-Unis, 1991 ; p. 205–217.

2. Heath, MC Résistance non hôte et défenses végétales non spécifiques. Courant. Avis. Végétal Biol. 2000, 3, 315–319. [Référence croisée]

3. Lee, H.-A. ; Lee, H.-Y.; Seo, E.; Lee, J.; Kim, S.-B.; Ah, S. ; Choi, E.; Choi, E.; Lee, SE ; Choi, D. Compréhensions actuelles de la résistance des plantes aux non-hôtes. Mol. Interaction plante-microbe. 2017, 30, 5–15. [Référence croisée] [PubMed]

4. Collins, Caroline du Nord ; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hückelhoven, R.; Stein, M.; Freialdenhoven, A.; Somerville, Caroline du Sud ; et coll. Résistance aux maladies médiée par la protéine SNARE au niveau de la paroi cellulaire végétale. Nature 2003, 425, 973–977. [Référence croisée] [PubMed]

5. Jacobs, AK ; Lipka, V.; Burton, R.; Panstruga, R.; Strijov, N.; Schulze-Lefert, P.; Fincher, GB Une callose synthase d'Arabidopsis, GSL5, est requise pour la formation de callose de plaie et papillaire. Cellule végétale 2003, 15, 2503–2513. [Référence croisée]

6. Lipka, V. ; Dittgen, J.; Bednarek, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Stein, M.; Landtag, J.; Brandt, W.; Rosahl, S.; Scheel, D.; et coll. Les défenses pré- et post-invasion contribuent toutes deux à la résistance non hôte chez Arabidopsis. Sciences 2005, 310, 1180-1183. [Référence croisée] [PubMed]

7. Stein, M. ; Dittgen, J.; Sánchez-Rodríguez, C.; Hou, B.-H.; Molina, A.; Schulze-Lefert, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis PEN3/PDR8, un transporteur de cassettes de liaison ATP, contribue à la résistance des non-hôtes aux agents pathogènes inappropriés qui pénètrent par pénétration directe. Cellule végétale 2006, 18, 731–746. [Référence croisée] [PubMed]

8. Jensen, MK ; Hagedorn, PH; de Torres-Zabala, M.; Grant, M. ; Rung, JH; Collinge, DB; Lyngkjaer, MF La régulation transcriptionnelle par un facteur de transcription NAC (NAM-ATAF1,2-CUC2) atténue la signalisation ABA pour une défense basale efficace contre Blumeria graminis f. sp. hordei chez Arabidopsis. Plant J. 2008, 56, 867–880. [Référence croisée] [PubMed]

9. Bednarek, P. ; Pi´slewska-Bednarek, M.; Svatoš, A.; Schneider, B.; Doubsky, J.; Mansurova, M.; Humphry, M.; Consonni, C.; Panstruga, R.; Sanchez-Vallet, A.; et coll. Une Voie Du Métabolisme Du Glucosinolate Dans Les Cellules Végétales Vivantes Médie La Défense Antifongique À Large Spectre. Sciences 2009, 323, 101-106. [Référence croisée]

10. Pinosa, F. ; Buhot, N.; Kwaaitaal, M.; Fahlberg, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerström, M.; Andersson, MX Arabidopsis Phospholipase Dδ est impliqué dans la défense basale et la résistance des non-hôtes aux champignons de l'oïdium. Physique Végétale. 2013, 163, 896–906. [Référence croisée]

11. Campe, R. ; Langenbach, C.; Leissing, F.; Popescu, G.; Popescu, SC; Goellner, K.; Beckers, GJM; Conrath, U. Le transporteur ABC PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 interagit avec la calmoduline qui, comme PEN 3, est nécessaire à la résistance non hôte d'Arabidopsis. Nouveau phytol. 2015, 209, 294–306. [Référence croisée]

12. Nielsen, ME ; Jürgens, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a active la Rab5 GTPase ARA7 pour conférer une immunité innée végétale pré- et post-invasive distincte. Cellule végétale 2017, 29, 1927–1937. [Référence croisée] [PubMed]

13. Hiruma, K. ; Onozawa-Komori, M.; Takahashi, F.; Asakura, M.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Fonction dépendante du mode d'entrée d'une voie d'indole glucosinolate chez Arabidopsis pour la résistance non hôte contre les agents pathogènes de l'anthracnose. Cellule végétale 2010, 22, 2429–2443. [Référence croisée]

14. Hiruma, K. ; Nishiuchi, T.; Kato, T.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Arabidopsis LA RÉSISTANCE AMÉLIORÉE AUX MALADIES 1 est requise pour l'expression induite par les agents pathogènes des défensines végétales dans la résistance non hôte et agit par l'interférence de la fonction de répresseur médiée par MYC2-. Plant J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K. ; Fukunaga, S.; Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Watanabe, S.; Narusaka, Y.; Shirasu, K.; Takano, Y. Le métabolisme du glutathion et du tryptophane est nécessaire à l'immunité d'Arabidopsis lors de la réponse hypersensible à l'hémibiotrophe. Proc. Natl. Acad. Sci. États-Unis 2013, 110, 9589–9594. [Référence croisée] [PubMed]

16. Irieda, H. ; Inoue, Y.; Mori, M.; Yamada, K.; Oshikawa, Y.; Saitoh, H.; Uemura, A.; Terauchi, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; et coll. L'effecteur fongique conservé supprime l'immunité déclenchée par le PAMP en ciblant les kinases immunitaires des plantes. Proc. Natl. Acad. Sci. États-Unis 2018, 116, 496–505. [Référence croisée] [PubMed]

17. Maeda, K. ; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 et PMR5 contribuent à la résistance pré-invasion médiée par PEN2- à Magnaporthe oryzae chez Arabidopsis thaliana. Mol. Interaction plante-microbe. 2009, 22, 1331-1340. [Référence croisée]

18. Nakao, M. ; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Résistance non hôte à la pénétration et à la croissance des hyphes de Magnaporthe oryzae chez Arabidopsis. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okawa, C.; Ishikawa, A. MPK6 Contribue à la résistance non-hôte à Magnaporthe oryzae chez Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochimie. 2013, 77, 1320-1322. [Référence croisée]

20. Takahashi, T. ; Shibuya, H.; Ishikawa, A. SOBIR1 contribue à la résistance non hôte à Magnaporthe oryzae chez Arabidopsis. Biosci. Biotechnol. Biochimie. 2016, 80, 1577-1579. [Référence croisée]

21. Takahashi, T. ; Shibuya, H.; Ishikawa, A. ERECTA contribue à la résistance non hôte à Magnaporthe oryzae chez Arabidopsis. Biosci. Biotechnol. Biochimie. 2016, 80, 1390–1392. [Référence croisée]

22. Takahashi, T. ; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 et AGB1 contribuent indépendamment à la résistance non hôte à Pyricularia oryzae (syn. Magnaporthe oryzae) chez Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochimie. 2018, 82, 1922–1930. [Référence croisée] [PubMed]

23. DuPree, P. ; Pwee, K.-H. ; Gray, JC Expression de fusions gène-promoteur de la photosynthèse dans les cellules épidermiques foliaires de plants de tabac transgéniques. Plant J. 1991, 1, 115–120. [Référence croisée]

24. Bowes, BG ; Mauseth, JD Plant Structure—A Color Guide, 2e éd.; Manson Publishing, Ltd. : Londres, Royaume-Uni, 2008. 25. Vaughan, K. Immunocytochimie des cellules végétales ; Springer : Dordrecht, Pays-Bas, 2013.

For more information:1950477648nn@gmail.com