Réponse de l'expression génétique du gastéropode non ciblé Physella Acuta au fénoxycarbe, un pesticide analogue à une hormone juvénile

Les pesticides constituent un problème environnemental. La recherche de nouvelles méthodes de lutte antiparasitaire s'est concentrée sur des composés ayant peu ou pas d'effets toxiques sur les organismes non ciblés. Les analogues de l'hormone juvénile (JH) interfèrent avec le système endocrinien des arthropodes. Toutefois, l’absence d’effet sur les espèces non ciblées reste à confirmer. Cet article analyse l'impact du Fenoxycarb, un analogue du JH, sur Physella acuta, un gastéropode aquatique. Pendant 1 semaine, les animaux ont été exposés à 0,01, 1 et 100 ug/L, et l'ARN a été isolé pour analyser l'expression des gènes par rétrotranscription et PCR en temps réel. Quarante gènes liés au système endocrinien, aux mécanismes de réparation de l'ADN, aux mécanismes de détoxification, au stress oxydatif, à la réponse au stress, au système nerveux, à l'hypoxie, au métabolisme énergétique, au système immunitaire et à l'apoptose ont été analysés. Trois des gènes, AchE, HSP17.9 et ApA, ont montré des réponses à la présence de fénoxycarbe à 1 ug/L, sans réponse statistiquement significative dans le reste des gènes et aux concentrations restantes. À partir des résultats, on peut conclure que le fénoxycarbe présente une faible réponse au niveau moléculaire chez P. acuta pendant la durée et les concentrations testées. Cependant, l'Aplysianine-A, un gène lié à l'immunité, a été modifiée afin que l'effet à long terme puisse être pertinent. Par conséquent, des recherches supplémentaires sont nécessaires pour confirmer l’innocuité du fénoxycarbe à long terme chez les espèces non arthropodes.

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Le pesticide Fenoxycarb (IUPAC : éthyle [{{0}}(4-phénoxy-phénoxy)éthyl] carbamate, CAS No. 72490-01-8) est un carbamate utilisé pour lutter contre divers insectes nuisibles dans cultures et cultures ornementales1. Il régule la croissance des insectes en imitant l’hormone juvénile, empêchant l’insecte d’atteindre sa maturité2. Cependant, cela a également été observé chez d'autres arthropodes 3–5. Au niveau moléculaire, il a été observé qu'il intervient dans l'inhibition de la prolifération cellulaire et l'apoptose chez les insectes6 et qu'il régule positivement les gènes impliqués dans la synthèse des hormones juvéniles chez les araignées5. Il est considéré comme non nocif pour les vertébrés et les espèces non ciblées, affectant les insectes et autres arthropodes5,7–9. Il a été signalé en dessous du niveau de détection (0,0004 mg/L) 24 à 48 h après l'application aérienne dans les étangs expérimentaux10. De plus, il a été considéré que les concentrations nominales de 0,20, 0,80, 3,2, 13 et 50 ug/L prédisaient les niveaux environnementaux11. De plus, le fénoxycarbe est considéré comme sans danger pour l'environnement en raison de sa dégradation rapide10, avec un temps de dissipation 50 (DT50) de 4,13 jours dans la colonne d'eau et de 15 jours dans les sédiments (base de données PPDB : http://sitem.herts.ac.uk/aeru /ppdb/en/Reports/304.htm) 1. Son déplacement vers les terres adjacentes à partir des champs où il est appliqué12 est faible, bien qu'il puisse se retrouver dans les eaux de surface en raison de la dérive de pulvérisation, du ruissellement ou du drainage13. Il a été interdit dans l’UE mais est utilisé au Royaume-Uni, aux États-Unis et en Australie. L'Autorité européenne de sécurité des aliments l'a considéré comme ne présentant aucun sujet de préoccupation dans les domaines de la toxicologie pour les mammifères et de l'évaluation des risques pour le consommateur liés à l'utilisation du fénoxycarbe dans les pommes et les poires14. Cependant, même si un risque faible a été évalué pour les oiseaux et les mammifères, les macro-organismes et micro-organismes non ciblés du sol et les plantes terrestres non ciblées, un risque élevé a été identifié pour les organismes aquatiques avec un manque de données sur le risque pour les invertébrés aquatiques, compte tenu du mode d’action et les stades de croissance les plus sensibles14. Bien qu'il soit considéré comme ayant une faible toxicité lors d'une exposition orale, cutanée ou par inhalation, il a été proposé de le classer comme produit chimique avec des preuves limitées d'un effet cancérigène, car il peut produire des tumeurs du poumon et du foie chez la souris en induisant la prolifération des peroxysomes, un mécanisme moins sensible chez l’homme14. De ce fait, le fénoxycarbe est étiqueté comme très toxique pour la vie aquatique et soupçonné de provoquer le cancer. Chez les vertébrés, aucun effet sur la reproduction chez le mouton n'a été observé15, mais il a été décrit que dans des neurones corticaux de rats en culture exposés pendant une semaine, le fénoxycarbe diminuait considérablement les taux d'ATP, le potentiel de membrane mitochondriale et la consommation de glucose16. De plus, il inhibe l’acétylcholinestérase cérébrale du rat et les récepteurs nicotiniques de l’acétylcholine exprimés dans les ovocytes de Xenopus laevis17. D'autre part, certains rapports montrent que cela peut affecter négativement la production d'œufs et le taux d'éclosion de la collembole Yuukianura szeptyckii18, bien que des études antérieures sur Folsomia candida n'aient pas montré un tel effet. De même, des effets indésirables tels qu'une inhibition de la mue et de la croissance de la longueur du corps ont été observés lorsque la crevette Neocaridina davidi a été exposée pendant deux semaines à une concentration aussi faible que 10 ug/L3, tandis que le crabe Rhithropanopeus harrisii a connu une métamorphose retardée à 48 ug/L de Fenoxycarbe20. En regroupant ces résultats, des études supplémentaires sont nécessaires pour connaître l’impact de ce pesticide sur les écosystèmes. Il y a un manque d'informations sur les effets du fénoxycarbe sur les invertébrés d'eau douce non arthropodes, mais on s'attend à ce qu'il soit inoffensif pour eux. Cependant, le manque de connaissances sur la physiologie des invertébrés, notamment en ce qui concerne le système endocrinien, nécessite de confirmer cet extrême. Ce travail vise à tester la toxicité du Fenoxycarb au niveau transcription, chez le gastéropode d'eau douce Physella acuta (Draparnaud, 1805) en exposant les animaux pendant 1 semaine et en analysant le profil de transcription à un réseau couvrant différentes voies cellulaires pertinentes. L'escargot d'eau douce Physella acuta, également connu sous le nom de Physa acuta, est une espèce hermaphrodite et cosmopolite. Il vit dans les lacs et les étangs et pond ses œufs dans une masse d'œufs qui met environ deux semaines à se développer. Les juvéniles éclos grandissent pendant deux mois jusqu'à ce qu'ils atteignent le stade adulte, s'accouplent et pondent des œufs. L’espèce se cultive facilement en laboratoire, elle est donc utilisée dans les études de toxicité comme représentative des gastéropodes21,22. Récemment, nous avons conçu un réseau pour étudier la réponse aux substances toxiques au niveau de l'expression des gènes chez cette espèce23. Il comprenait 34 gènes et 4 gènes de référence. De plus, nous l'avons étendu à 40 gènes cibles, dont certains pour analyser les altérations au niveau de l'activité transcriptionnelle dans plusieurs processus cellulaires. La séquence de neuf gènes est décrite pour la première fois pour cette espèce et élargit le nombre de gènes pouvant être utilisés comme biomarqueurs. Les séquences codent pour des protéines liées au système endocrinien (récepteur de galanine de type 2 [GalR2], récepteur lié aux œstrogènes [ERR], récepteur bêta membranaire du progestatif [MPR], estradiol 17- bêta-déshydrogénase 8 [Hsd17b8], et récepteur de l'acide rétinoïque [RXR]), réparation de l'ADN (poly-ADP-ribose polymérase I [PARP1], protéine de réparation de l'ADN XRCC3 [XRCC3], facteur nucléaire de l'amplificateur de gène du polypeptide léger kappa dans l'inhibiteur des cellules B, alpha [IkBa]) , et la réponse au stress (protéine de choc thermique 70 B2-comme [HSP70 B2]). Dans l’ensemble, l’ensemble permet d’analyser les altérations du système endocrinien, les mécanismes de détoxification, la réparation de l’ADN, le système nerveux, l’apoptose, le stress oxydatif, le stress, l’épigénétique, le système immunitaire, le métabolisme énergétique et le transport des lipides. De cette manière, le tableau montre les changements dans les principaux mécanismes impliqués dans la réponse au stress et à la désintoxication, mais aussi la réponse des processus impliqués dans les effets à long terme, tels que les mécanismes de modification épigénétique et la réparation de l'ADN, qui seraient activés en cas de problème. effet génotoxique du composé. La sécurité au niveau environnemental est une préoccupation de tous les produits utilisés comme pesticides. La recherche de nouveaux pesticides ayant un impact réduit sur les espèces non ciblées nécessite des tests sur ces espèces car certaines d'entre elles peuvent avoir un faible impact. Cependant, le manque de connaissances sur la physiologie des invertébrés nécessite des travaux expérimentaux pour le confirmer. Il fournira également des informations supplémentaires sur la physiologie des invertébrés, réduisant ainsi l'écart avec les vertébrés et favorisant l'utilisation des invertébrés comme méthodes alternatives réduisant l'utilisation des vertébrés dans les tests de toxicité.

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Résultats

Identification des séquences.

Neuf séquences ont été identifiées qui codent pour différentes protéines liées au système endocrinien (Hsd17b8, ERR, GalR2, MPR et RXR), à la réponse au stress (HSP70B2) et aux mécanismes de réparation de l'ADN (XRCC3, IkBa et PARP1). La taille de la séquence et la taille de l'ORF sont présentées dans le tableau 1. De plus, l'identité et la similarité au niveau des acides aminés avec la protéine indiquée sont présentées. La comparaison des bases de données a montré une homologie avec des protéines d'autres mollusques, principalement des gastéropodes, à l'exception du MPR qui était homologue à une protéine d'origine bivalve. Le degré d'homologie était élevé sauf dans le cas de GalR2 et de MPR, tandis que ERR et HSP70 B2 présentaient une identité de plus de 90 %. La figure 1 montre le schéma des protéines avec les différents motifs qui les caractérisent. Tous présentaient les domaines caractéristiques associés à ces protéines, on peut donc conclure que les séquences isolées correspondent aux gènes codant pour ces protéines.

Profil d'expression génique en réponse à l'exposition au fénoxycarbe.

Des escargots adultes ont été exposés à 0,01, 1 et 100 µg/L de fénoxycarbe pendant sept jours pour évaluer la réponse à moyen terme des gènes analysés (Figs. 2, 3, 4, 5 6 , S1 et S2). Le fénoxycarbe est un analogue de l’hormone juvénile qui ne devrait pas affecter les non-arthropodes. Il n'y a eu aucune réponse statistiquement significative dans les gènes liés au système endocrinien (Fig. 2), aux mécanismes de réparation de l'ADN (Fig. 3), au stress oxydatif (Fig. 4), à l'apoptose (Fig. 4), à la phase I (Fig. S1). ), phase II (Fig. S2) et phase III (Fig. S2) de désintoxication, la plupart des protéines de stress (Fig. 5), l'hypoxie (Fig. 5), la régulation épigénétique (Fig. 6) et le métabolisme énergétique (Fig. .6). Seuls trois gènes ont été modifiés à 1 µg/L : acétylcholinestérase (AChE) (chi carré=− 16,144, p=0,029 ; Fig. 4), protéine de choc thermique 17,9 (HSP 17,9) (chi carré =− 15,553, p=0,039 ; Fig. 5), et l'aplysianine A (ApA) (chi carré=− 20,333, p=0,002 ; Fig .6). Par conséquent, les deux gènes analysés en relation avec le système nerveux (AChE) et l'immunité (ApA) ont montré une certaine altération, suggérant que certains effets à moyen terme sur la physiologie de P. acuta pourraient survenir, tels que le comportement de recherche d'aliments ou la sensibilité aux infections bactériennes.

Tableau 1. Informations sur les séquences décrites pour la première fois. La taille, l'homologie, l'identité et la similarité de l'ADN et des protéines sont indiquées. Le numéro de contig ou le numéro d’accession sont indiqués.

Figure 1. HYPERLIEN "sps:id::fg1||locator::gr1||MediaObject::0"Structure et domaines conservés des protéines Physella acuta codent par les séquences identifiées. Les motifs caractéristiques de chaque protéine sont présentés. Les domaines ont été définis selon la classification fonctionnelle des protéines de la base de données des domaines conservés (CCD). La taille est indiquée par les chiffres.

Figure 2. Niveaux de transcription des séquences liées au système endocrinien (récepteur des œstrogènes [ER], récepteur lié aux œstrogènes [EER], récepteur membranaire bêta du progestatif [MPR], estradiol 17- bêta-déshydrogénase 8 [Hsd17b8], récepteur de la galanine 2 [GalR2] et récepteur de l'acide rétinoïque [RXR]) chez les adultes aigus Physella après une exposition in vivo au fénoxycarbe pendant sept jours à 19 degrés. L'activité transcriptionnelle a été quantifiée par RT-PCR en utilisant la protéine ribosomale L10 (rpL10), l'actine (Act), la 6-phosphofructo-2-kinase/fructose-2,6-biphosphatase 2 (PFKFB2 ), et la glycéraldéhyde-3-phosphate déshydrogénase (GAPDH) comme gènes de référence. La comparaison a été effectuée avec les témoins exposés au solvant. Des boîtes à moustaches sont affichées. Chaque case correspond à 12 individus. La ligne horizontale à l’intérieur de la boîte indique la médiane et les 25e et 75e centiles sont indiqués par les limites de la boîte. Les résultats les plus élevés et les plus bas sont représentés par les moustaches. Le petit triangle à l’intérieur de la case indique la moyenne et les valeurs aberrantes sont affichées (cercles). Aucune différence significative par rapport au contrôle n'a été observée dans ces gènes (p<0.05).

Discussion

Les progrès des études toxicologiques exigent l'extension des tests de toxicité à des niveaux supplémentaires au-delà des critères d'évaluation traditionnels tels que la survie, la reproduction ou le développement. De nos jours, une approche moléculaire de l’évaluation de la toxicité est fréquemment adoptée et nécessite des biomarqueurs putatifs supplémentaires qui évaluent la modulation de différents processus cellulaires et mécanismes physiologiques24-26. En ce sens, l’ajout de nouveaux gènes à la batterie de biomarqueurs augmente le nombre de processus étudiés et les niveaux de réponse, en fonction de la voie analysée. Par conséquent, la description de nouveaux gènes constitue une étape vers l’extension de la valeur de P. acuta dans les études toxicologiques. Nous avons décrit ici neuf nouvelles séquences codant pour différents récepteurs hormonaux, une enzyme impliquée dans la régulation de la concentration d'œstrogènes et d'androgènes actifs (Hsd17b8), une protéine de stress et trois protéines impliquées dans la réparation de l'ADN. Ces gènes peuvent améliorer l’analyse de différents processus liés à la perturbation endocrinienne, à la génotoxicité et au développement. De plus, tous peuvent nous aider à comprendre la réponse à différents niveaux de l’organisation, du moléculaire à l’écologique, en fournissant un aperçu des mécanismes du toxique et des réponses des organismes pour maintenir l’homéostasie face à un environnement changeant. D’un autre côté, ces biomarqueurs putatifs ouvrent de nouvelles voies pour évaluer la toxicité avant son observation au niveau individuel, évitant ainsi des dommages irréversibles qui affectent la population. Ainsi, comme dans la pratique clinique, de nouveaux outils sont nécessaires pour mieux identifier les événements moléculaires et obtenir un diagnostic plus précoce qui permettra de détecter la pollution avant qu’elle ne provoque des effets dommageables irréversibles sur les écosystèmes.

Figure 3. Activité transcriptionnelle des gènes liés à la réparation de l'ADN. Les niveaux d'ARNm de la poly(ADP-Ribose) polymérase I (PARP1), de l'inhibiteur NFKB Iκ (IkBa), de la complémentation croisée de réparation des rayons X 3 (XRCC3), du composant complexe de cohésine RAD21 (RAD21) et de la protéine de réparation des cassures double brin RAD50. (RAD50) chez les adultes aigus Physella après une exposition in vivo au fénoxycarbe pendant sept jours à 19 degrés. La RT-PCR a été utilisée pour quantifier les niveaux d'ARNm et de protéine ribosomale L10 (rpL10), d'actine (Act), de 6-phosphofructo-2-kinase/fructose- 2,6-biphosphatase 2. (PFKFB2) et la glycéraldéhyde-3-phosphate déshydrogénase (GAPDH) ont été utilisés comme gènes de référence. La comparaison a été effectuée avec les témoins exposés au solvant. Des boîtes à moustaches sont affichées. Chaque case correspond à 12 individus. La médiane est indiquée par la ligne horizontale à l’intérieur de la boîte, et les 25e et 75e centiles sont indiqués par les limites de la boîte. Les résultats les plus élevés et les plus bas sont représentés par les moustaches. Le petit triangle à l’intérieur de la case indique la moyenne et les valeurs aberrantes sont affichées (cercles). Aucune différence significative n'a été observée par rapport au contrôle (p<0.05).

Depuis longtemps, la recherche de pesticides ayant un impact faible ou nul sur les espèces non ciblées constitue un objectif agricole clé. Les analogues de l’hormone juvénile sont l’un de ces pesticides car ils imitent une hormone spécifique des arthropodes, réduisant ainsi considérablement le risque pour les autres espèces. On sait que le fénoxycarbe affecte le développement et différents processus cellulaires chez les insectes, les arachnides et les crustacés8,13,18. Cependant, la faible connaissance actuelle de la physiologie des invertébrés rend nécessaire de les tester sur des espèces non ciblées pour s’assurer de leur faible impact. Le premier élément à considérer est le fait que la réponse est observée à 1 ug/L de Fenoxycarb, qui est la concentration intermédiaire utilisée. Il est très faible par rapport à ceux qui ont un effet sur les insectes et les crustacés3,20,28. L'absence de réponse à des concentrations plus élevées pourrait être due à une réponse plus précoce, rétablissant l'état normal au moment de l'analyse par l'action de mécanismes de détoxification. À la concentration la plus faible, l’absence de réponse observée pourrait être due au fait que la quantité de substance toxique est inférieure à la concentration seuil nécessaire pour déclencher un effet. Une autre possibilité pourrait être qu’il faille plus de temps pour atteindre le seuil de concentration. Enfin, on ne peut pas non plus écarter une réponse putative en forme de U. Des recherches supplémentaires utilisant différents temps de réponse permettraient d’élucider les processus cellulaires affectés et les conséquences dépendant de la concentration.

Figure 4. Activité transcriptionnelle des gènes liés au système nerveux (acétylcholinestérase [AChE]), au stress oxydatif (catalase [Cat], superoxyde de cuivre-zinc dismutase [SOD CuZn] et superoxyde de manganèse dismutase [SOD Mn]) et à l'apoptose ( caspase 3 [Casp3] et facteur 3 induisant l'apoptose [AIF3]). Les escargots ont été exposés au Fenoxycarb pendant sept jours à 19 degrés. La quantification par RT-PCR a été réalisée en utilisant la protéine ribosomale L10 (rpL10), l'actine (Act), la 6-phosphofructo-2-kinase/fructose-2,6-biphosphatase 2 (PFKFB2) , et la glycéraldéhyde-3- phosphate déshydrogénase (GAPDH) comme gènes de référence. La comparaison a été effectuée avec les témoins exposés au solvant. Des boîtes à moustaches sont affichées. Chaque case correspond à 12 individus. La médiane est indiquée par la ligne horizontale à l’intérieur de la boîte, et les 25e et 75e centiles sont indiqués par les limites de la boîte. Les résultats les plus élevés et les plus bas sont représentés par les moustaches. Le petit triangle à l’intérieur de la case indique la moyenne et les valeurs aberrantes sont affichées (cercles). Une différence significative par rapport au contrôle (astérisque) est indiquée (p<0.05).

Dans ce travail, nous avons testé la réponse au niveau de l'expression génique de l'analogue de l'hormone juvénile, le Fenoxycarb, et observé une réponse qui, bien que faible, nécessite des études supplémentaires pour garantir l'absence de toxicité chez les non-arthropodes. Comme prévu, aucun effet n’a été observé sur les gènes liés aux mécanismes de réparation de l’ADN ou à la réponse au stress. Il n’existe aucune donnée dans la littérature sur l’étude de ces gènes, même chez les insectes. Une situation similaire se produit avec le métabolisme énergétique, bien qu'il existe certains rapports sur l'impact du fénoxycarbe sur les lipides et les glucides des crustacés3,4,29. À notre connaissance, il n’existe aucun rapport analysant la réponse des mécanismes de détoxification en présence de fénoxycarbe. Chez P. acuta, il n'y a aucun changement dans les gènes analysés impliqués dans les phases I, II et III de détoxification, ce qui suggère que d'autres protéines différentes de celles analysées ici sont responsables de la biotransformation de ce produit chimique. Contrairement à nos résultats, sans modification des gènes liés à la régulation épigénétique, il a été décrit qu'une exposition pendant trois jours à 50 µg/L de fénoxycarbe peut réguler positivement l'histone désacétylase dans l'eau, Moina macrocopa4. Cela pourrait refléter une sensibilité différentielle au composé, mais également le fait que les changements épigénétiques dans les eaux aquatiques sont liés à l'imitation des effets des hormones juvéniles.

Figure 5. Activité transcriptionnelle du stress (petite protéine de choc thermique 16,6 [sHSP16.6], petite protéine de choc thermique 17,9 [sHSP17.9], protéine de choc thermique 60 [HSP60], apparentée au choc thermique 70 4 [HSC70 (4 )], protéine de choc thermique 70 B2-comme [HSP70B2], protéine régulée par le glucose 78/protéine d'immunoglobuline de liaison [Grp78/BiP] et protéine de choc thermique 83 [HSP83]) et facteur inductible par l'hypoxie{{23} } alpha [HIF1 ]) chez les escargots adultes. Les animaux ont été exposés pendant une semaine au Fenoxycarbe à 19 degrés. L'activité transcriptionnelle a été quantifiée par RT-PCR en utilisant la protéine ribosomale L10 (rpL10), l'actine (Act), la 6-phosphofructo-2-kinase/fructose-2,6-biphosphatase 2 (PFKFB2 ), et la glycéraldéhyde-3-phosphate déshydrogénase (GAPDH) comme gènes de référence. La comparaison a été effectuée avec les témoins exposés au solvant. Des boîtes à moustaches sont affichées. Chaque case correspond à 12 individus. La médiane est indiquée par la ligne horizontale à l’intérieur de la boîte, et les 25e et 75e percentiles sont indiqués par les limites de la boîte. Les résultats les plus élevés et les plus bas sont représentés par les moustaches. Le petit triangle à l’intérieur de la case indique la moyenne et les valeurs aberrantes sont affichées (cercles). Une différence significative par rapport au contrôle (astérisque) est indiquée (p<0.05).

Figure 6. Activité transcriptionnelle des gènes liés à la modulation épigénétique (ADN méthylase I [DNMT1], Lysine acétyltransférase 6B [KAT6B] et histone désacétylase 1 [Hda1]), à l'immunité (aplysie nin-A [ApA]) et au métabolisme énergétique ( glycogène phosphorylase L [PYGL] et protéine de liaison à l'oxystérol de type 8 [OSBPL8]) chez les adultes aigus de Physella après une exposition in vivo au fénoxycarbe pendant sept jours à 19 degrés. L'activité transcriptionnelle a été quantifiée par RT-PCR en utilisant la protéine ribosomale L10 (rpL10), l'actine (Act), la 6-phosphofructo-2-kinase/fructose-2,6-biphosphatase 2 (PFKFB2 ), et la glycéraldéhyde-3-phosphate déshydrogénase (GAPDH) comme gènes de référence. La comparaison a été effectuée avec les témoins exposés au solvant. Des boîtes à moustaches sont affichées. Chaque case correspond à 12 individus. La médiane est indiquée par la ligne horizontale à l’intérieur de la boîte, et les 25e et 75e centiles sont indiqués par les limites de la boîte. Les résultats les plus élevés et les plus bas sont représentés par les moustaches. Le petit triangle à l’intérieur de la case indique la moyenne et les valeurs aberrantes sont affichées (cercles). Une différence significative par rapport aux contrôles (astérisque) est indiquée (p<0.05).

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L'effet sur l'AChE suggère un certain impact sur le système nerveux. Comme indiqué en introduction, une inhibition de l'activité de l'acétylcholinestérase cérébrale du rat et des récepteurs nicotiniques a été observée17, suggérant que le fénoxycarbe peut avoir des effets nerveux sur des organismes non ciblés. Des études sur les récepteurs nicotiniques ont montré que le mécanisme du fénoxycarbe n'était pas compétitif30. Bien que le fénoxycarbe ait été utilisé comme analogue de l’hormone juvénile, il semble également avoir un effet comme le reste des carbamates en affectant le système nerveux. La réponse observée chez P. acuta soutient un effet nerveux et suggère qu'elle pourrait affecter la capacité de l'escargot à survivre en altérant le système nerveux central. L’augmentation observée dans la transcription pourrait refléter une tentative de compenser l’inhibition de l’activité enzymatique. Des études supplémentaires aideraient à élucider l'effet putatif sur le comportement de l'escargot ou sa capacité à réagir à des situations impliquant le système nerveux. Quoi qu’il en soit, il est vrai qu’il faut considérer l’impact que le Fenoxycarbe peut avoir sur les espèces non ciblées à moyen et long terme. D’un autre côté, la modulation de sHSP17.9 suggère certains effets, mais déterminer l’impact réel sur la cellule est une question complexe. Les petites protéines de choc thermique sont diverses protéines impliquées dans la réponse au stress et liées à de multiples processus cellulaires, notamment les fonctions neuronales. En ce sens, il est tentant de spéculer que sHSP17.9 pourrait coder pour certains sHSP impliqués dans la physiologie neuronale, mais les difficultés à établir l'homologie exigent de la prudence. Des recherches supplémentaires apporteront davantage d’informations et pourraient aider à définir le rôle de cette protéine dans la cellule. En tant que biomarqueurs, le fait que les sHSP partagent le domaine alpha-cristallin facilite leur identification. Cependant, leur grande diversité dans les régions N- et C-terminales complique l'identification des homologies entre espèces.

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Par conséquent, une étude plus approfondie de cette famille de protéines est nécessaire pour déterminer leurs rôles dans le métabolisme cellulaire et établir des homologies fonctionnelles entre elles. Quoi qu'il en soit, l'altération observée suggère que le Fenoxycarbe a un effet à moyen terme sur P. acuta, ce qui laisse penser qu'il entraîne une certaine réduction de la santé de l'escargot. L'aplysianine-A est une protéine impliquée dans la réponse immunitaire en agissant comme antibactérien. Cette glycoprotéine antibactérienne inhibe les bactéries Gram-positives et Gram-négatives chez Aplysia kurodai32. L'altération de l'activité transcriptionnelle peut produire une modulation de la réponse aux infections bactériennes, rendant P. acuta plus sensible à celles-ci. Un excès de réponse ou un moment inadéquat pourrait affecter la capacité de réponse de l'organisme, en sélectionnant les bactéries qui ne sont pas sensibles à l'ApA, rendant l'animal plus sensible à l'infection. L'impact observé chez P. acuta suggère une altération putative de l'immunité, c'est la première fois que cette possibilité est suggérée pour le fénoxycarbe. Des études supplémentaires impliquant davantage de gènes liés au système immunitaire sont nécessaires pour le confirmer et déterminer l'effet sur la survie à long terme de la population. Les preuves actuelles suggèrent un faible impact sur l'environnement du fénoxycarbe. Cependant, les résultats observés chez l'espèce non ciblée P. acuta nécessitent une analyse approfondie car l'exposition peut refléter un impact à long terme. Bien que les données au niveau moléculaire suggèrent un effet faible à court terme, des analyses supplémentaires testant d’autres paramètres fourniront des preuves supplémentaires. Pour garantir l'innocuité du fénoxycarbe, il doit être analysé chez plusieurs espèces non ciblées couvrant différents groupes d'invertébrés et tester les effets à court et à long terme aux niveaux moléculaire, cellulaire et de l'organisme.

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